Oxygene Photosynthese und lichtinduzierte Wasserspaltung: Lernen von der Natur (Teil 2)

Struktur und Funktionsweise von PS II und des wasseroxidierenden Komplex (WOC):

In Abb. 4 ist der räumliche Aufbau eines PS II-Monomers (≈350 kDa) schematisch dargestellt. Es ist aus 20 Protein-Untereinheiten aufgebaut und enthält eine große Zahl von Kofaktoren (35 Chlorophylle, 11 Carotenoide, 2 Plastochinone, 1 Fe, 2 Häm-Gruppen und den Wasserspaltungscluster Mn4Ca). Ferner wurden 1300 Wassermoleküle gefunden, die sich zum Teil auch in dem hydrophoben inneren Membranbereich des Proteins befinden.[5] Der Wasserspaltungskatalysator ist ein Cluster aus 4 Mn und 1 Ca, verbunden über 5 Sauerstoffbrücken. Am Ca und am MnA4 trägt er jeweils 2 H2O als Liganden (Abb.4 unten rechts, Abb. 5). Die Ankopplung an die Elektronentransportkette geschieht durch einen redoxaktiven Tyrosinrest Yz, der zwischen dem Chlorophyllaggregat P680, wo die primäre Ladungstrennung stattfindet, und dem Mn4Ca-Cluster positioniert ist.
Die Abläufe bei der lichtinduzierten Wasserspaltung lassen sich wie folgt zusammenfassen:


1.  Lichtabsorption durch Antennenpigmente und Anregungsenergietransfer zum Reaktionszentrum.

2.  Ladungstrennung im Reaktionszentrum (im PS II) durch Abgabe eine Elektrons an die Elektronen-Transportkette, schnelle räumliche Ladungstrennung über die Membran (Energiespeicherung). Erzeugung eines Donator/Akzeptor-Radikalpaares.

3.  Nach zweifacher Reduktion und Protonierung des Chinonakzeptors Weitertransport der Elektronen durch die Membran ans PS I.

4.  Transfer eines Elektrons aus dem Mn4Ca-Cluster via Yz an das Radikalkation P680•+ des primären Donators.

5.  Nach 4-facher Oxidation des Mn4Ca-Clusters, Anlagerung von 2 Wassermolekülen und Abgabe der 4 Protonen (H+) folgt Bildung und Abgabe eines O2-Moleküls.

Abb. 4: Struktur von PS II in der photosynthetischen Membran; die in den Elektronentransfer involvierten Kofaktoren sind farblich hervorgehoben. Unten rechts: vergrößerte Darstellung des wasserspaltenden Mn4Ca-Clusters mit 4 gebundenen Wassermolekülen.

Das PS II ist damit eine Wasser:Plastochinon-Oxidoreduktase. Zur Bildung eines Moleküls O2 müssen 2 Wassermolekülen 4 Elektronen entzogen werden:

                                                               

Dies geschieht hier aus energetischen Gründen nicht durch sukzessiven Entzug von Elektronen direkt aus dem Wasser, sondern durch Oxidation des Mn4Ca-Clusters. Durch dessen vierstufige Oxidation wird die Aktivierungsenergie verringert, und es werden abwechselnde hohe Aktivierungsbarrieren verhindert („redox leveling“). An den Cluster werden 2 Wassermoleküle zu verschiedenen Zeiten des Katalysezyklus angelagert, deprotoniert, und im letzten Schritt wird in einer käfigartigen Struktur die O-O Bindung gebildet und O2 in einer konzertierten Reaktion freigesetzt. Dabei kehrt der Mn4Ca-Cluster in seinen Ausgangszustand zurück (Abb. 5). In diesem sogenannten S-Zustandszyklus (S0–S4) ändern sich sukzessive die Oxidations- und Spinzustände der Mangane. Im Protein lassen sich zwei „Wasserkanäle“ lokalisieren, die zum Mn4Ca-Cluster führen und die Substratwassermoleküle anliefern. Vier Wassermoleküle sind bereits an den Cluster gebunden (W1 bis W4), die an der Anlieferung des H2O beteiligt sind. Der auf Basis von spektroskopischen Messungen (z.B. EPR), Markierungsexperimenten, Massenspektrometrie und quantenchemischen Rechnungen plausibelste Reaktionsablauf für die Wasseroxidation im PS II ist in Abb. 5 dargestellt.[6-11]

Abbildung 5 (Video)

Abb. 5: Animierter S-Zustands-Zyklus der photosynthetischen Wasserspaltung durch den Mn4Ca-Cluster.

Wasserspaltung als Energiespeichertechnologie: Künstliche Photosynthese

Das umfassende Verständnis dieses Prozesses auf molekularer Ebene kann Grundlage für die gezielte Entwicklung von Katalysatoren zur Wasserspaltung und entsprechender integrierter Systeme sein. Was kann man nun also konkret von der Natur lernen? Zunächst verwendet sie in ihren Enzymen keine Edelmetalle, sondern häufig vorkommende Elemente wie Mn und Ca im Falle des WOC. Der Mn4Ca-Cluster speichert Oxidationsäquivalente aus der schnellen Photochemie für die langsame Wasseroxidation. Dabei werden hohe Aktivierungsbarrieren vermieden, wie sie bei der direkten Oxidation von Wasser auftreten würden. Ferner bindet er die zwei Substratwasser nacheinander an benachbarten redoxaktiven Manganionen; diese Wassermoleküle werden sukzessive deprotoniert und die gebundenen Sauerstoffe (elektronisch) aktiviert. Die Proteinmatrix bildet nicht nur das schützende Gerüst (die Bindungstasche) für den Katalysator, sondern ist auch aktiv an Ladungskompensation, Protonenabfluss, Elektronentransfer (über YZ) und struktureller Dynamik beteiligt. Im intakten Organismus werden Schäden am Mn4Ca-Cluster und dessen Umgebung durch ein ausgefeiltes Reparatursystem behoben. Es ist dabei höchstinteressant, dass der Cluster sich ohne Chaperone bei Zugabe von MnCl2 und CaCl2 zum Apoprotein (PS II ohne Mangancluster) im Licht selbst assembliert.
Es gibt viele Ansätze zur Darstellung von wasserspaltenden Katalysatoren,[12] insbesondere soll hier die Arbeit von Zhang et al. erwähnt werden, in der erstmals der funktionelle Mn4Ca-Cluster nachgebildet werden konnte.[13] Abb. 6 zeigt modellhaft ein bioinspiriertes integriertes System, in dem angetrieben durch lichtinduzierte Ladungstrennung in einer PV-Zelle über angeschlossene spezifische Katalysatoren Wasser oxidiert und die entstehenden Protonen zu H2 reduziert werden. Der „solare Brennstoff“ H2 kann dann wiederum über geeignete Katalysatoren in andere Moleküle (Speicherformen) überführt werden - oder direkt in Brennstoffzellen genutzt werden zur Stromerzeugung.

Abbildung 6 (Video)

Abb. 6: Schematischer Vergleich der natürlichen Wasserspaltung durch PS II (links) und der artifiziellen Wasserspaltung durch ein System aus Photohalbleiter und Katalysatoren zur Wasseroxidation und Protonenreduktion (rechts).

Literatur

[1] H. Knodel, U. Bäßler, A. Danzer, U. Kull, Linder Biologie, 18. Aufl., J. B. Metzlersche Verlagsbuchhandlung, Stuttgart, 1977, S. 90.

[2] H. Michel, in: P. Gruss, F. Schüth (Hrsg.) Die Zukunft der Energie, Verlag C. H. Beck oHG, München, 2008, S. 71-85.

[3] H. Michel, Angew. Chem. 2012, 124, 2566-2568.

[4] P. Gao, M. Grätzel, M.K. Nazeeruddin, Energy Environ. Sci. 2014, 7, 2448-2463.

[5] Y. Umena, K. Kawakami, J.-R. Shen, N. Kamiya, Nature 2011, 473, 55-60.

[6] L. Rapatskiy, N. Cox, A. Savitsky, W.M. Ames, J. Sander, M.M. Nowaczyk, M. Rögner, A. Boussac, F. Neese, J. Messinger, W. Lubitz, J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 16619-16634.

[7] N. Cox, D.A. Pantazis, F. Neese, W. Lubitz, Acc. Chem. Res. 2013, 46, 1588-1596.

[8] N. Cox, M. Retegan, F. Neese, D.A. Pantazis, A. Boussac, W. Lubitz, Science 2014, 345, 804-808.

[9] T. Lohmiller, V. Krewald, M. Pérez Navarro, M. Retegan, L. Rapatskiy, M.M. Nowaczyk, A. Boussac, F. Neese, W. Lubitz, D.A. Pantazis, N. Cox, Phys. Chem. Chem. Phys. 2014, 16, 11877-11892.

[10] P.E.M. Siegbahn, Acc. Chem. Res. 2009, 42, 1871-1880.

[11] D.A. Pantazis, W. Ames, N. Cox, W. Lubitz, F. Neese, Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 9935-9940.

[12] M.D. Kärkäs, O. Verho, E.V. Johnston, B. Åkermark, Chem. Rev. 2014, 114, 11863-12001.

[13] C.X. Zhang, C.H. Chen, H.X. Dong, J.R. Shen, H. Dau, J.Q. Zhao, Science 2015, 348, 690-693.